目的  探讨脑出血患者并发多重耐药革兰阴性杆菌（MDR-GNB）感染的危险因素，构建MDR-GNB感染的预测模型。

方法  回顾性分析2020年12月－2023年12月长江大学附属第一医院神经外科收治的脑出血合并革兰阴性杆菌感染患者临床资料，根据是否发生MDR-GNB感染分为MDR-GNB组和非MDR-GNB组，比较2组患者的一般资料、基础疾病、治疗方式、侵入性操作以及入院时血细胞计数等因素的差异，采用多因素 Logistic回归分析确定危险因素。

结果  共收集脑出血合并革兰阴性杆菌感染患者308例，其中MDR-GNB组143例，非MDR-GNB组165例。单因素分析结果显示，2组患者间合并意识障碍、使用美罗培南、抗菌药物使用时间、留置尿管时间、留置中心静脉导管时间、留置胃管时间、气管切开持续时间、入院时中性粒细胞计数、入院时全身炎症指数（SII）等指标比较差异有统计学意义（P ＜0.05）。多因素 Logistic 回归分析结果显示，使用美罗培南、抗菌药物使用时间、入院时中性粒细胞计数和SII水平是脑出血患者并发MDR-GNB感染的影响因素（P＜0.05）。受试者工作特征曲线分析结果显示，MDR-GNB感染的预测模型1（以入院时中性粒细胞计数、抗菌药物使用时间构建）和模型2（以入院时SII水平、使用美罗培南、抗菌药物使用时间构建）曲线下面积分别为0.678、0.690。

结论  除使用美罗培南、较长的抗菌药物使用时间外，入院时高SII水平与中性粒细胞计数可能与脑出血患者MDR-GNB感染有关。

多重耐药菌是指对通常有效的3类或3类以上抗菌药物同时产生获得性耐药的微生物[1]。神经外科是医院多重耐药菌感染防控的重点科室之一，可能与患者病情重、神经功能受损、长期卧床、抵抗力差、侵袭性操作及长期联合使用抗菌药物等因素有关[2]。多重耐药革兰阴性菌（multidrug-resistant gram-negative bacilli，MDR-GNB）感染是其中常见感染类型之一，主要病原菌包括鲍曼不动杆菌、肺炎克雷伯菌和铜绿假单胞菌等[3-5]。由于缺乏有效的抗菌药物治疗手段，往往导致感染难以控制，病情迅速恶化。脑出血并发多重耐药菌感染可能增加抗菌药物的消耗量和重症监护病房的住院时间，进一步延长住院时间，并可能影响患者临床预后[6]。基于此，本研究拟采用回顾性分析方法，收集神经外科脑出血合并革兰阴性杆菌感染患者资料，分析特异性干预措施（侵入性操作、抗菌药物使用、糖皮质激素使用、手术等）及血细胞相关炎性指标与MDR-GNB感染风险的相关性，构建神经外科特异性MDR-GNB感染预测模型，为临床精准防控提供循证依据，进而实现降低医院感染发生率、优化抗菌药物管理策略和改善患者预后的多重目的。

1 资料与方法

1.1 资料来源

回顾性收集2020年12月—2023年12月长江大学附属第一医院神经外科收治的脑出血患者资料。纳入标准：①患者头部CT 提示脑出血；②患者的临床资料完整；③入院后病原菌培养结果为革兰阴性杆菌；④符合《医院感染诊断标准(试行)》[7]中关于各类感染的诊断标准，涵盖临床诊断标准及病原学诊断标准。排除标准：①患者头部CT血管造影技术（CT angiography，CTA）结果提示存在脑动静脉畸形、动脉瘤、烟雾病；②患者入院前存在明确感染诊断；③患者合并严重血液系统疾病影响血细胞计数；④入院后死亡或放弃治疗、自动离院者。本研究已通过长江大学附属第一医院伦理委员会批准（伦理批号：KY2025-023-01），并豁免患者知情同意。

1.2 数据采集与分组

收集并记录患者入院时的一般情况（性别、年龄），感染病原菌，病原学标本分布，肺部基础疾病，合并意识障碍，使用美罗培南、三代头孢菌素、糖皮质激素情况，联合使用抗菌药物情况，抗菌药物使用时间，留置尿管、留置中心静脉导管（central enous catheter，CVC）、留置胃管、头部引流管、气管切开持续、呼吸机使用的时间、入院时中性粒细胞计数、淋巴细胞计数、单核细胞计数、血小板计数和中性粒细胞/淋巴细胞计数比值（neutrophil to lymphocyte ratio，NLR）、单核细胞/淋巴细胞计数比值（monocyte to lymphocyte ratio，MLR）、血小板/淋巴细胞比值（platelet to lymphocyte ratio，PLR），入院时全身炎症指数（systemic immune-inflammation index，SII）[8]。上述临床因素及相关检验指标均为患者检出病原菌前的情况。根据收集到的患者病原学结果，将纳入患者分为MDR-GNB组和非MDR-GNB组。

1.3 细菌培养及药敏试验方法

采用BD Phoenix100 全自动微生物鉴定仪进行菌株鉴定和药敏试验。参考美国临床和实验室标准协会（Clinical and Laboratory Standards Institute，CLSI）标准[9]，确定主要革兰阴性杆菌对美罗培南的耐药评判标准：鲍曼不动杆菌对美罗培南的敏感性折点，敏感为≤2 μg·mL^-1，耐药为≥8 μg·mL^-1；肠杆菌科（如大肠埃希菌、肺炎克雷伯菌等）对美罗培南的敏感性折点，敏感为≤1 μg·mL^-1，耐药为≥4 μg·mL^-1；铜绿假单胞菌对美罗培南的敏感性折点：敏感为≤2 μg·mL^-1，耐药为≥16 μg·mL^-1。

1.4 统计学分析

采用SPSS 23.0软件进行统计分析，符合正态分布的连续变量以表示，2组比较采用t 检验；非正态分布的连续变量以M（P₂₅，P₇₅）表示，比较采用Mann-Whitney U检验。分类变量以n（%）表示，比较采用χ²检验或Fisher精确检验。使用受试者工作特征曲线（receiver operating characteristic curve，ROC）分析有统计学意义的连续性变量的临界值；将单因素分析结果中具有统计学意义的变量纳入多因素Logistic回归分析模型进行分析。P＜0.05为差异有统计学意义。

2 结果

2.1 病原学标本分布

共纳入308例合并革兰阴性杆菌感染的脑出血患者，包括143例（46.4%）MDR-GNB患者及165例（53.6%）非MDR-GNB患者。其中痰标本检出病原菌247例，血标本检出病原菌17例，尿液标本检出病原菌30例，脑脊液标本检出病原菌11例。见表1。308例患者中，检出鲍曼不动杆菌感染108例，肺炎克雷伯菌感染67例，铜绿假单胞菌感染56例，大肠埃希菌感染30例，见表2。

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  表格1 病原学标本分布情况

  Table 1.Distribution of pathogen specimens

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  表格2 患者病原菌分布情况

  Table 2.Distribution of pathogenic bacteria in patients

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2.2 脑出血合并MDR-GNB感染的单因素分析

单因素分析结果显示，MDR-GNB组患者合并意识障碍、使用美罗培南、抗菌药物使用时间、留置尿管时间、留置CVC时间、留置胃管时间、气管切开持续时间、入院时中性粒细胞计数、入院时SII等指标与非MDR-GNB组患者的差异有统计学意义（P＜0.05），见表3。

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  表格3 合并MDR-GNB感染的单因素分析[n（%），M（P25，P75）]

  Table 3.Univariate analysis of MDR-GNB infection [n (%), M (P25, P75)]

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2.3 脑出血合并MDR-GNB感染的多因素分析

因入院时中性粒细胞计数、SII 均反映炎症情况，存在相关性，故将两者分别纳入不同模型。将合并意识障碍、使用美罗培南、抗菌药物使用时间、留置尿管时间、留置CVC时间、留置胃管时间、气管切开持续时间、入院时中性粒细胞计数纳入多因素 Logistic 回归分析（模型1），结果显示抗菌药物使用时间[OR=1.849，95%CI（1.048，3.262），P=0.034]、入院时中性粒细胞计数[OR=2.072，95%CI （1.208，3.552），P=0.008）]是神经外科脑出血患者MDR-GNB感染的独立危险因素（表4）。

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  表格4 合并MDR-GNB感染的多因素Logistic 回归分析

  Table 4.Multivariate analysis of MDR-GNB infection

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将合并意识障碍、使用美罗培南、抗菌药物使用时间、留置尿管时间、留置CVC时间、留置胃管时间、气管切开持续时间、入院时SII纳入多因素 Logistic 回归分析（模型2），结果显示使用美罗培南[OR=2.114，95%CI（1.175，3.805），P=0.013]、抗菌药物使用时间[OR=1.783，95%CI（1.004，3.166），P=0.049]、入院时SII[OR=2.649，95%CI（1.495，4.696），P=0.001]是神经外科脑出血患者MDR-GNB感染的独立危险因素（表4）。

2.4 合并MDR-GNB感染预测模型

通过ROC获取入院时中性粒细胞计数用于预测MDR-GNB感染的临界值为7.77×10⁹·L- 1，曲线下面积（area under the curve，AUC）为0.583 [95%CI（0.519，0.647），P=0.012]，灵敏度为80.4%，特异度为38.2%（图1-A）。通过ROC获取入院时SII用于预测MDR-GNB感染的临界值为3 168.77×10⁹·L^-1，AUC为0.586 [95%CI（0.522，0.650），P=0.010]，灵敏度为32.2%，特异度为84.8%（见图2-A）。

基于Logistic回归模型1结果构建的预测模型AUC为0.678 [95%CI（0.618，0.738），P ＜0.001]，灵敏度为59.4%，特异度为70.3%（见图1-B）。基于Logistic回归模型2结果构建的预测模型AUC为0.690 [95%CI（0.630，0.749），P＜0.001]，灵敏度为62.9%，特异度为69.1%（见图2-B）。

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  图1 入院时中性粒细胞计数用于预测MDR-GNB感染的ROC及模型1的ROC

  Figure 1.ROC of neutrophils and model 1 ROC for predicting MDR-GNB infection

  注：A. 入院时中性粒细胞计数用于预测MDR-GNB感染的ROC；B. 预测模型1的ROC。

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  图2 入院时SII用于预测MDR-GNB感染的ROC及模型2的ROC

  Figure 2.ROC of SII and model 2 ROC for predicting MDR-GNB infection

  注：A. 入院时SII用于预测MDR-GNB感染的ROC；B. 预测模型2的ROC。

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3 讨论

本研究中，MDR-GNB感染例数143例，占比46.4%，其中痰标本占比36.69%，可见MDR-GNB所致肺部感染为神经外科脑出血合并感染中较为常见的一种类型。近年来许多研究[10-12]探讨了MDR-GNB感染的可能危险因素，发现住院时间可能是合并MDR-GNB感染的危险因素。亦有研究[13]表明，抗菌药物使用史和侵入性操作会增加患者MDR-GNB感染的风险。但是，探讨脑出血合并MDR-GNB感染危险因素的相关性研究较少。

本研究结果显示，使用美罗培南、抗菌药物使用时间为神经外科脑出血患者MDR-GNB感染的独立危险因素。Zhang 等[14]研究发现，大剂量美罗培南表现出持续的杀菌反应，而使用小剂量美罗培南后会出现细菌复苏与耐药性。罗艳等[15]也发现，亚抑菌浓度美罗培南会诱导多重耐药生物膜形成。美罗培南也可能会诱导耐药基因的表达，如鲍曼不动杆菌群体感应系统信号分子受体abaR基因通过调控生物膜形成和外排泵基因的表达，明显影响鲍曼不动杆菌的致病性和获得性耐药[16]；某些耐药性菌株中的CRAB基因参与生物膜形成、外排泵、肽聚糖生物合成和伴侣蛋白合成，从而显示出高碳青霉烯类抗菌药物耐药性[17]。因此，使用美罗培南与脑出血并发MDR-GNB感染的相关性源于美罗培南可能诱导耐药基因的表达，或者亚抑菌浓度美罗培南的诱导耐药作用。另一方面，长期使用抗菌药物可能会促进细菌生物膜的形成[18]，生物膜是由细菌分泌的多糖、蛋白质和核酸等物质组成的一种复杂结构，其可以保护细菌免受抗菌药物的攻击[19]。长时间使用抗菌药物，细菌发生自然选择，敏感菌株逐渐被抑制或杀死，而耐药菌则得以存活和繁殖[20-22]。因此，抗菌药物使用时间与脑出血患者并发MDR-GNB感染的相关性可能源于长时间使用抗菌药物对于细菌耐药的诱导作用。

本研究发现，入院时中性粒细胞计数与入院时SII水平亦可能是神经外科脑出血患者MDR-GNB感染的独立危险因素。SII是基于外周血小板计数、中性粒细胞计数、淋巴细胞计数的综合性指标，其水平升高多由血小板计数、中性粒细胞计数升高，淋巴细胞计数降低所致，提示患者炎症水平升高、免疫水平降低，因此能更全面地评估炎症水平[23]。朱敏等[24]研究发现，SII是脑出血患者肺部感染的危险因素，且对患者预后具有较高的诊断价值。亦有研究[25]表明，颅骨修补术前SII水平较高的患者术后更易发生手术部位感染。但目前尚无SII与脑出血合并革兰阴性杆菌感染相关性的研究报道。本研究基于ROC获得的入院时SII用于预测MDR-GNB感染的临界值为3 168.77×10⁹·L^-1，且多因素 Logistic 回归分析结果亦证明了高SII水平与MDR-GNB感染的相关性。因此，SII≥3 168.77×10⁹·L^-1对脑出血患者MDR-GNB感染可能具有一定的预测价值。

在单因素分析及多因素 Logistic 回归分析中，MDR-GNB感染患者与非MDR-GNB感染患者在使用三代头孢菌素、联合使用抗菌药物、使用糖皮质激素等方面无明显差异，原因可能存在于以下几个方面：①糖皮质激素的免疫抑制效应在脑出血患者中可能被其他更强的危险因素（如侵入性操作、美罗培南使用）所稀释；②在本研究中，三代头孢菌素的平均使用时间较短，可能不足以显著改变病原菌的耐药性，而长期使用才可能与多重耐药风险相关；③理论上，联合用药可减少耐药，但临床实际使用中可能存在不合理用药情况，或者疗程过长，增加了选择性压力；另一方面，联合用药的样本量较少，亦可能是影响分析结果的原因之一。

本研究虽然发现入院时中性粒细胞计数与SII水平可能与脑出血患者MDR-GNB感染存在相关性，但也存在一定的局限性：①由中性粒细胞计数与抗菌药物使用时间组建的预测模型的AUC仅为0.678，由使用美罗培南、SII与抗菌药物使用时间组建的预测模型的AUC仅为0.690，预测能力均较弱；②本研究是单中心研究，样本量相对不足，需要更大样本量、多中心的研究予以验证本研究的模型；③本研究为回顾性研究，可能会导致选择偏倚。

综上所述，除使用美罗培南、较长的抗菌药物使用时间外，入院时高SII水平与中性粒细胞计数可能与脑出血患者MDR-GNB感染有关。因此，在临床治疗中应减少美罗培南的不合理使用，避免抗菌药物使用疗程过长可能对控制脑出血患者MDR-GNB感染具有重要意义。另一方面，入院时中性粒细胞计数及SII水平偏高的患者MDR-GNB感染风险可能较高，对于该类患者需要采取有效措施预防感染。

利益冲突声明：作者声明本研究不存在任何经济或非经济利益冲突。

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